Am Anfang dieser Staffel versucht Dexter einen Drogendealer und Mörder namens „Freebo“ zu töten. Er stößt dabei aber mitten auf einen Kampf von Freebo gegen Oscar Prado, bei dem Freebo flüchtet und Oscar Dexter angreift. Dexter tötet ihn dabei aus Notwehr, was für Dexter eine starke Belastung darstellt, da er bisher noch nie einen Menschen abseits von Harrys Codex getötet hat. Zudem stellt sich heraus, dass Oscar der Bruder des Lieutenant des Sheriffs Department und des Bezirksstaatsanwaltes Miguel Prado ist. Dexter macht Freebo ausfindig und ermordet ihn, allerdings konnte Miguel inzwischen ebenfalls Freebos Versteck aufspüren und überrascht Dexter mit einem blutigem Dolch in der Hand, ohne jedoch die Leiche zu sehen. Dexter überzeugt Miguel davon, dass er Freebo in Notwehr getötet habe und er kann ihn gerade noch davon abhalten, ihm bei der Beseitigung der Leiche zu helfen. Miguel ist Dexter dankbar, umarmt ihn, wobei etwas von Freebos Blut auf sein Hemd tropft. Allerdings geschehen weitere Morde, die anfangs Freebo zugerechnet werden. Miguel will die Polizeiarbeit auf den eigentlichen bisher unbekannten Mörder lenken. Dexter belügt Miguel damit, dass er die Leiche in einem frisch ausgehobenen Grab verscharrt habe, und er bittet Miguel, diese nicht exhumieren zu lassen, da er nicht wisse, welche Beweise er auf der Leiche hinterlassen habe. Miguel zeigt Verständnis und übergibt Dexter als Zeichen des Vertrauens ein Hemd, welches angeblich Blutspuren von Freebo aufweist. Dies ist der Beginn einer tiefen Freundschaft.
Währenddessen erfährt Dexter, dass seine Freundin Rita schwanger ist, was er anfangs nicht zu verarbeiten weiß. Nachfragen vonseiten Ritas weicht er aus, auch sprechen fast keine rationalen Gründe dafür, das Kind zu behalten. Rita konfrontiert ihn aber damit, dass sie fest entschlossen sei, das Baby zu bekommen, da sie zwar viele Fehler gemacht habe, aber eine (alleinerziehende) Mutter zu sein, wäre keiner gewesen. Sie lässt Dexter offen, welche Rolle er für das Kind spielen wolle, wobei er kurz davor ist, sich dafür zu entscheiden, kein Vater sein zu wollen, da er befürchtet, dass sein Kind so wird wie er: ein Monster. Erst seine Schwester Debra kann Dexter davon überzeugen, sich den Tücken der Vaterschaft zu stellen. Als Dexter sich seiner sicher wird, macht er Rita in einem Nebensatz einen Heiratsantrag, welchen sie verständnislos ablehnt. Auch eine weitere Nachfrage Dexters weist Rita zurück, da es nicht „real“ sei und sie damals auch Paul aufgrund einer Schwangerschaft geheiratet habe. Es bedarf Dexters ganzer Schauspielkunst, Rita schlussendlich mittels einer bewegenden Rede zu überzeugen, ihn zu heiraten.
Debra fokussiert sich im Verlauf der Staffel fast ausschließlich auf ihre Arbeit, da sie unbedingt – wie ihr Vater – eine Beförderung zum Detective erreichen möchte. Der Freebo-Fall wird ihr aufgrund einer ungeschickten Aussage, dass Oskar Prado ein Drogenabhängiger gewesen sei, entzogen. Sie arbeitet daraufhin mit einem neuen Partner Quinn zusammen an einer Reihe von grausamen Morden, die auf das Konto des „Häuters“ gehen. Debra wird während ihrer Arbeit vom Häuter beschattet, welcher ihren Kontaktpersonen nachstellt, grausam foltert und ermordet. Debra beginnt zudem eine Affäre mit Quinns Informant Anton. Der Häuter entführt Anton, foltert ihn und hält ihn in einer abgelegenen Hütte gefangen. Allerdings wird der Häuter vorläufig festgenommen, da man aber keine Beweise hat, muss er wieder auf freien Fuß gesetzt werden und er taucht unter. Debra und Quinn gelingt es, Anton zu befreien. Da Anton nun zu einem wichtigen Zeugen in ihrem Fall wird, beendet Debra vorläufig ihre Affäre mit ihm, verzichtet aber schließlich auf den Fall, um mit Anton zusammen sein zu können. Sie wird unabhängig davon doch noch zum Detective befördert.
Miguel entdeckt derweil Dexters dunkles Geheimnis. Jedoch wendet er sich nicht von Dexter ab, sondern unterstützt ihn aktiv, was schlussendlich in einem gemeinsam begangenen Mord gipfelt. Dexter versucht dabei Miguel Harrys Codex nahezulegen. Als die Anwältin Ellen Wolf spurlos verschwindet, stellt Dexter alsbald fest, dass Miguel ihn nur benutzt hat. Miguel bat in der Vergangenheit Dexter darum, sie zu ermorden. Er lehnte dies mit Verweis auf seinen Codex strikt ab, worauf Miguel sehr wütend und ausfallend reagierte. Dexter verdächtigt Miguel, und er macht daraufhin die Leiche der Anwältin in einem frisch ausgehobenen Grab ausfindig. Dexter beginnt, an allem zu zweifeln, was Miguel ihm jemals gesagt hat, und so stellt er u.a. fest, dass das Blut auf Miguels Hemd, das ihm als Vertrauensbeweis gegeben wurde, nicht von Freebo stammt, sondern tierischen Ursprungs ist. Daraufhin startet ein Katz- und Mausspiel zwischen Dexter und Miguel, wobei es Dexter anfänglich darum geht, Miguel zu belehren. Dexter stellt fest, dass die Einsicht von Miguel nur gespielt ist, weshalb er zu dem Schluss kommt, ihn zu töten. Er lässt den Mord an Miguel aussehen, als sei er vom Häuter begangen worden. Jedoch hat inzwischen Miguel den Häuter angeheuert, um Dexter auszuschalten. Der Häuter entführt Dexter am Tag vor seiner Hochzeit, allerdings kann sich Dexter befreien, wobei er sich die rechte Hand bricht. Im darauf folgenden Kampf bricht Dexter dem Häuter das Genick und lässt ihn abwärts auf ein vorfahrendes Polizeiauto fallen, wodurch dessen Tod wie ein Selbstmord erscheint. Dexter flieht vom Ort des Geschehens und begibt sich zu seiner Hochzeit. Er heiratet Rita mit dem Treueschwur, der beste Ehemann und Vater zu sein, der er sein könne.
